2022年的夏天,热浪(heatwaves)席卷了全球大部分地区,包括欧洲、中国、印度、非洲、北美洲。气候变化下,极端天气(热浪、干旱、低温、洪水)的发生将愈加频繁。农作物面对各种逆境(生物、非生物)的频率和强度将会随之增加,导致全球粮食安全面临极大挑战。增强作物逆境韧性是降低产量损失、减少农业化学品输入、保护环境的重要策略。目前,利用基因编辑技术提高作物抗逆、抗病能力极具前景。然而,基因编辑作物的研发周期长、成本高、公众对转基因食品的环境和健康安全的顾虑等因素导致基因编辑技术进展相对缓慢。因此,急需寻求新的策略以提高作物逆境耐受能力,减少逆境带来的产量损失。

逆境下活性氧不能被及时清除,过量活性氧导致生物分子(DNA、蛋白等)受到攻击,产生氧化胁迫、抑制作物生长,导致作物减产。因此,维持作物体内活性氧平衡(ROS homeostasis)是提高作物抗逆能力的关键。纳米酶(nanozyme)是一类具有类酶催化活性的纳米材料。自2007年我国学者阎锡蕴发现纳米Fe3O4具有类辣根过氧化物酶活性以来,一系列纳米材料被发现具有类抗氧化酶活性。例如纳米二氧化铈(CeO2 NPs) 被发现同时具有类超氧化物歧化酶(SOD)和类过氧化氢酶(CAT)活性。2014年,美国麻省理工团队首次将CeO2 NPs 植入到叶绿体,利用CeO2 NPs 淬灭活性氧的特性,成功提高了叶绿体光合效率(Nat. Mater., 2014)。2017年,美国加州大学河滨分校Juan Pablo Giraldo课题组吴洪洪等首次明确提出利用CeO2 NPs淬灭活性氧的特性增强作物抗逆的策略,并发现叶面注入CeO2 NPs可显著提高拟南芥对多种逆境(光、热、冷)的抵抗能力(ACS Nano, 2017)。这些工作开启了利用纳米生物技术提高作物抗逆的新方向。与传统的小分子抗氧化剂(维生素C、多酚、褪黑色素等)相比,纳米酶具有诸多优势：小分子抗氧化剂淬灭活性氧的反应以消耗自身为代价,反应不可逆；而纳米酶淬灭活性氧的过程中,纳米酶起到催化剂的作用,不消耗自身,其活性点位可不断再生。例如,CeO2 NPs催化淬灭活性氧的机理是其表面三价铈和四价铈共存,不同价态之间的交替转换使其能够与氧自由基和过氧化氢发生反应,促进电子传递,催化一系列可逆的氧化还原反应。此外,与天然小分子抗氧化剂或天然抗氧化酶相比,纳米酶更加稳定,能够在极端条件下(如热、冷等)保持化学结构稳定,可在植物体内存在数天或数周内持续发挥作用。此外,纳米酶具有小尺寸效应(<100 nm),这使其能够相对容易的穿透生物屏障进入植物体内。2017年以来,越来越多的研究结果表明,为植物递送具有淬灭活性氧能力的纳米酶提高作物抗逆能力的策略是可行的。

图1. 利用清除ROS的纳米材料和引发ROS的纳米材料调节ROS稳态以增强植物抗逆性的策略示意图

活性氧对于植物的生长是一把双刃剑。一方面,活性氧的过量产生会损伤细胞膜、DNA和蛋白质。另一方面,适量活性氧作为信号分子在响应非生物和生物逆境中发挥关键作用,如胁迫感知、开启及整合其它信号通路、激活防御基因等(Nat. Rev. Mol. Cell Bio., 2022)。植物体内既有能够淬灭活性氧的酶存在(CAT, SOD等),又有能够产生活性氧的酶(RBOH, POD)。受活性氧在植物体内防御反应中的关键作用的启发以及课题组之前在纳米银毒性效应研究中的积累(发现纳米银在植物/藻体内易诱导活性氧产生(Environ. Sci. Technol., 2018; Environ. Sci. Technol., 2020)以及低剂量纳米银在水稻体内毒物兴奋效应的发现(Environ. Sci.: Nano, 2022)),赵丽娟课题组提出一种新的策略：能够引发活性氧产生的纳米酶可以通过刺激广泛的防御通路来增强植物的抗逆性、甚至抗病性。这种策略的本质是,纳米酶催化产生的活性氧作为信号分子,刺激植物产生免疫反应(immune responses)和(或)非生物胁迫反应(abiotic stress responses),诱导作物体内产生一系列分子变化(如激活胁迫相关信号分子、信号传导和防御相关基因),这些分子的变化使得植物在面对未来非生物逆境或病原体攻击时,具有更强耐性或韧性。作者将使用能够淬灭ROS的纳米酶比喻为一种″恢复或治疗″策略(胁迫产生 → ROS清除 → 胁迫缓解,图1),而将使用能够产生ROS的纳米酶比作为一种″预防″策略, (在胁迫发生前 → ROS触发防御反应 → 增强抗性,图1)。基于能够产生活性氧的纳米酶的″预防″策略本质是挖掘和调动植物内在防御机制,以增强对非生物逆境,甚至病原体的抗性。这种策略不但能减少作物在逆境下的产量损失,而且能够有效减少农业化学品,特别是农药的使用,因此有利于农药和化肥的双减,促进环境保护。目前,与清除ROS的纳米酶相比,利用纳米酶产生ROS来刺激植物免疫和增强抗逆性的策略在很大程度上还未被探索。

纳米生物技术是一个新兴、前沿、交叉的研究领域,利用纳米生物技术提高作物逆境韧性,虽然极具前景,目前尚有很多问题需要回答。如能够产生ROS的纳米酶提高作物抗逆的分子机理需要深入探究,作者提出,多组学(转录组学、蛋白质组学、代谢组学和表观遗传学)相结合的手段将是探究这些机理的有力工具。此外,在全球气候变化下,多种极端条件可能同时(高温伴随干旱)或者交替出现(洪水过后的干旱),探讨纳米生物技术增强作物多重逆境的抗性尤为重要。此外,关注纳米酶领域和植物逆境生理、植物病理领域的前沿进展有助于推动纳米生物技术抗逆领域更快的发展。最后,作者提出,探明纳米材料的潜在环境和健康风险是其最终走向农业应用的必不可少的一环。